В 1764 году на месте деревянной церкви была построена первая каменная. С 1790 по 1825 годы в церкви хранился, снятый с Пятницких ворот, список с Донской иконы Богоматери — главной святыни города. В 1832—1837 годах была (на средства сестёр М. К. Шараповой и Н. К. Колесниковой) перестроена с сохранением построения плана. При советской власти в церкви располагалась картонажная фабрика. Во второй половине 80-х, в ходе реставрации (по проекту К. В. Ломакина), восстановлены завершение церкви и верхние ярусы колокольни.